Als Sonnenscheibe dargestellte Gottheit, deren Kult v. a. unter Amenhotep IV./Echnaton (1352-1336 v. Chr.) und Semenchkara (1338-1336 v. Chr.) gefördert wurde. Die engen Verbindungen zwischen Sonnenscheibe und Sonnengott liessen Zweifel aufkommen, ob der Aton als selbständiges göttliches Wesen verehrt wurde. Es gibt sogar Hinweise darauf, dass Echnaton den Aton mit seinem eigenen Vater, Amenhotep III. (1390-1352 v. Chr.), gleichgesetzt haben könnte. Schon frühere Pharaonen waren mit dem Aton verbunden worden, so Thutmosis I. (1504-1492 v. Chr.), der in seinem Tempel im nubischen Tombos mit der Sonnenscheibe auf dem Haupt und gefolgt vorn Hieroglyphenzeichen für „Gott“ dargestellt wurde.
Die Bedeutung des Aton nahm während des gesamten Neuen Reiches stetig zu, und die charakteristische Ikonographie der Sonnenscheibe mit Strahlen in Form ausgestreckter menschlicher Arme war bereits unter Amenhotep II. (1427-1400 v. Chr.) aufgetaucht. Besonders favorisiert wurde der Aton von Amenhotep III., aus dessen Regierungszeit es Hinweise gibt auf die Anwesenheit von Aton-Priestern in Heliopolis, dem traditionellen Hauptkultort des Sonnengottes Ra. Auch in die Namen seines Palastes in Malkata, einer Division seiner Armee und eines Vergnügungsbootes baute er Anspielungen auf den Aton ein.
Seinen Höhepunkt erreichte der Aton-Kult indes unter Amehotep IV. Mit dessen Regierungsantritt als Alleinherrscher wurde der Aton zum „einzigen“ Gott, und an der Peripherie des Amun-Tempels von Karnak wurde ihm ein Tempel, der per-Aten, errichtet. Dieser umfasste wenigstens drei Heiligtümer, von denen eines als hwt benben („Haus des Benben“) bezeichnet wurde. Der Amun-Kult wurde offenbar in kurzer Zeit stark beschnitten und schliesslich verboten und der Aton als der einzige, alleinige Gott propagiert.
Um das 5. Regierungsjahr tat Amenhotep IV den nächsten logischen Schritt, der in der Gründung einer neuen Hauptstadt mit ihren eigenen, dem Aton-Kult geweihten Tempeln bestand. Diese Neugründung, errichtet an einem unberührten Ort in Mittelägypten, an dem noch nie andere Götter verehrt worden waren, nannte er Achetaton („Lichtort des Aton“). Der König änderte auch seinen Namen (von Amenhotep in Echnaton) und seine Titel, behielt aber die Bestandteile, die den Sonnengott (und nicht Amun) betrafen, unverändert bei. Im Rahmen der Kulte für den Sonnengott liess er eine Begräbnisstätte für einen Mnevis-Stier (die physische Manifestation des Ra) in el-Amarna anlegen, die jedoch nie gefunden wurde und vielleicht unvollendet geblieben war. Echnaton wird zuweilen als erster Verfechter eines Monotheismus angesehen, doch müssen sein Verhältnis zum Kult des Aton und zum Rest des ägyptischen Pantheons strikt im Kontext seiner Zeit betrachtet werden. Erik Hornungs Einschätzung des Aton-Kultes als eine Form des Henotheismus, der einen Gott über viele andere Götter erhob, kommt der Sache wahrscheinlich näher.
Zwei grössere Aton-Tempel wurden in el-Amarna gebaut, im Unterschied zu bedeutenderen thebanischen Tempeln jedoch grösstenteils aus Lehmziegeln; möglicherweise sollten sie später durch Steinbauten ersetzt werden. Der per Aten („Tempel des Aton“), von seinen Ausgräbern als Grosser Tempel bezeichnet, war ein offener, nicht überdachter Bau und bedeckte eine Fläche von rund 800 x 300 m am nördlichen Ende des Stadtzentrums. Das hwt Aten (wörtl. „Haus des Aton“, von den Ausgräbern jedoch meist Kleiner Aton-Tempel genannt) war etwas kleiner, aber von der Anlage her ähnlich; beide waren mit Opfertischen übersät, und der erste Hof des kleinen Tempels enthielt einen monumentalen Lehmziegelaltar - vielleicht eines der ersten Monumente, das in der neuen Stadt errichtet worden war.
Viele der Felsgräber der Elite von el-Amarna, die am nördlichen und südlichen Ende der Felsbucht im Osten der Stadt ausgegraben wurden, weisen auf den Türpfosten Gebete an den Aton auf. Die meisten davon sind offenbar Auszüge aus dem Sonnengesang, einem längeren Werk, das Wissenschaftler Echnaton persönlich zuschreiben. Die vollständigste erhaltene Version dieses Hymnus fand man im Grab des Aja, „des Aufsehers der königlichen Pferde“; Aja war wahrscheinlich der Bruder von Königin Teje (der Mutter Echnatons) und folgte später Tutanchamun auf dem Thron. Der Sonnengesang, der in früheren Hymnen an den Sonnengott aus der 18. Dynastie mehrere Vorläufer hat, wurde mit Psalm 104 verglichen, auch wenn die deutlichen Parallelen zwischen den beiden Werken meist einfach als Hinweise auf das gemeinsame literarische Erbe Ägyptens und Israels gewertet werden. Der Hymnus betont auch Echnatons Rolle als Mittler zwischen dem Aton und dem gemeinen Volk, dank der er vielleicht die Entstehung einer starken Priesterschaft wie im Fall der Amun-Priester von Theben zu verhindern hoffte. Die Angehörigen der Elite von el-Amarna hielten sich strikt an den offiziellen Aton-Kult. Viele von ihnen errichteten in den Gärten ihrer Villen Schreine, die der neuen königlichen Familie und dem Aton geweiht waren. Es wurden jedoch auch weiterhin - sogar von den Bewohnern der Stadt el-Amarna selbst - traditionelle religiöse Kulte ausgeübt, wenn auch vielleicht heimlich. Im „Arbeiterdorf“ am östlichen Stadtrand fand man zahlreiche Amulette traditioneller Götter sowie kleine Privatkapellen, die wahrscheinlich der Ahnenverehrung gewidmet waren und keinerlei Spuren der offiziellen Religion zeigen.
Nach Echnatons Tod erfolgte eine Rückkehr zu Amun, und man war bestrebt, alle Spuren des Aton-Kults zu beseitigen. Die Stadt Achetaton wurde aufgegeben und vielleicht schon unter Horemheb (1323-1295 v. Chr.) mit ihrer Zerstörung begonnen, wobei oft nur die Fundamente der Kultanlagen übrigblieben. Die Talatat genannten Steinblöcke der Aton-Tempel wurden wiederverwendet, v. a. als Füllmaterial für die Pylone neuer Tempel, die den traditionellen Götterkulten geweiht waren. Nach der Amarnazeit wurden die Reliefdarstellungen in el-Amarna und anderswo, die Namen und Gesichter Echnatons, seiner Königin Nofretete und all derjenigen, die mit dieser „Ketzerei“ verbunden waren, getilgt.